Erik ten Hag, Twente , De Graafschap, RKC Waalwijk ve Utrecht takımlarında stoper olarak oynadı.
2000-01 sezonunda KNVB Kupası'nı kazandığı Twente ile üç kez görev yaptı.
Twente için oynarken 2002'de 32 yaşında aktif oyunculuğu bıraktı.
2012 yılında Ten Hag, Go Ahead Eagles'ın yöneticisi olarak atandı.
Go Ahead Eagles'daki tek sezonunda, takımı 17 yıl sonra ilk terfisine taşıdı.
21 Aralık 2017'de Marcel Keizer'ın görevden alınmasının ardından Ajax'ın baş antrenörü olarak atandı.
Santiago Bernabéu Stadyumu'nda şampiyon Real Madrid'i 4-1 yenerek, 1997'den bu yana ilk kez 2018-19 UEFA Şampiyonlar Ligi'nde Ajax takımını yarı finale taşıdı.
6 Ocak 2022'de Ten Hag, 19. maç gününde takımı Utrecht'i deplasmanda 3-0 yendiğinde Ajax ile 100 galibiyete ulaşan lig tarihindeki en hızlı teknik direktör oldu ve 128 maçta bu başarıya ulaştı.
21 Nisan 2022'de Ten Hag, 2021-22 sezonunun sonundan Haziran 2025'e kadar bir yıl daha uzatma seçeneğiyle Manchester United'ın teknik direktörlüğüne atandı.
16 Mayıs 2022'de Ten Hag'ın 2022–23 Sezonu için Manchester United menajeri olarak hazırlıklarına başlamak için Ajax görevinden erken ayrıldığı doğrulandı.